Inglefield được đặt hàng vào ngày 14 tháng 11 năm 1935 cho hãng Cammell Laird tại Birkenhead trong Chương trình Chế tạo Hải quân 1935. Nó được đặt lườn vào ngày 29 tháng 4 năm 1936, được hạ thủy vào ngày 15 tháng 10 năm 1936 và nhập biên chế vào ngày 25 tháng 6 năm 1937.

Inglefield có trọng lượng choán nước tiêu chuẩn 1.544 tấn Anh (1.569 t), và lên đến 2.081 tấn Anh (2.114 t) khi đầy tải. Con tàu có chiều dài chung 337 foot (102,7 m), mạn thuyền rộng 34 foot (10,4 m) và chiều sâu của mớn nước là 12 foot 5 inch (3,8 m). Nó được cung cấp động lực bởi hai turbine hơi nước hộp số Parsons, dẫn động hai trục chân vịt, cung cấp một công suất tổng cộng 34.000 mã lực càng (25.000 kW) và cho phép có được tốc độ tối đa 36 hải lý trên giờ (67 km/h; 41 mph). Hơi nước được cung cấp cho các turbine bởi ba nồi hơi ống nước Admiralty 3 nồi. Nó mang theo tổng cộng 470 tấn Anh (480 t) dầu đốt, cho phép một tầm xa hoạt động 5.530 hải lý (10.240 km; 6.360 dặm) khi di chuyển ở tốc độ đường trường 15 hải lý trên giờ (28 km/h; 17 mph). Thủy thủ đoàn của con tàu trong vai trò soái hạm của chi hạm đội khu trục, bao gồm 175 sĩ quan và thủy thủ trong thời chiến.[2]

Con tàu được trang bị năm khẩu pháo QF 4,7 in (120 mm) Mk. IX 45-calibre trên các bệ nòng đơn. Cho mục đích phòng không, Inglefield có hai khẩu đội súng máy Vickers 0,5 inch (12,7 mm) Mk.I bốn nòng. Nó còn có hai dàn 5 ống phóng ngư lôi trên mặt nước dành cho ngư lôi 21 in (530 mm).[2] Một đường ray thả mìn sâu cùng hai máy phóng được trang bị, và ban đầu có 30 quả mìn sâu được mang theo,[3] nhưng được tăng lên 35 quả không lâu sau khi chiến tranh nổ ra.[4]